루니 마라의 첫 영화 배역은 2006년 그녀의 여동생 케이트 마라가 주연을 맡은 '도시전설: 블러디 메리'에서 나왔는데, 이 영화에는 루니 마라가 유일한 카메오 역할로 출연했다. 이후 TV 시리즈 '법과 질서'에도 출연해 뚱뚱한 사람을 미워하고 구타하다가 결국 성폭행을 당하는 나쁜 소녀 역을 맡았다. 이후 '드림보이', '프렌즈' 등 다수의 영화에서 조연을 맡았다.
2009년 영화 '태너 홀'에서 그녀는 기숙학교 학생 역을 맡아 연기 경력의 첫 주요 역할을 맡았습니다. 그녀는 패트리샤라는 이름이 마음에 들지 않았기 때문에 그 후 공식적으로 패트리샤를 이름에서 빼고 이름을 루니 마라로 바꿨습니다. 같은 해 또 다른 청소년영화 '청춘반란'에도 출연했다. 같은 해 그녀가 주연을 맡은 다른 두 편의 영화인 "Game of Guts"와 "Season of Honor"가 모두 선댄스 영화제에 상영되었습니다. 이러한 이유로 루니 마라는 올해의 독립 영화 제작자로 선정되었습니다. 영화 제작자(Filmmaker) 잡지. 영화의 새로운 얼굴 25인 중 하나." 이후 리메이크된 "A Nightmare on Elm Street"는 그녀가 실제로 여주인공으로 활동한 첫 번째 영화가 되어야 합니다. 이 영화는 그녀에게 더 많은 주목을 받았고 Hamptons International Film Festival에서 연례 Breakthrough Performance Award를 수상했습니다.
2010년 25세의 루니 마라는 '소셜 네트워크'에서 배우 저커버그의 여자친구 역을 맡았다.
2011년에는 데이비드 핀처 감독의 영화 '용 문신을 한 소녀'에서 남자주인공 다니엘 크레이그와 주연을 맡아 골든글로브상과 아카데미상 후보에 올랐다. 최우수 여배우상.
2012년 봄/여름 패션위크에서 루니 마라는 미국판 보그 편집장 안나 윈투어와 나란히 쇼를 관람했다. 이후 루니 마라(Rooney Mara)는 미국 보그(Vogue US) 2011년 11월호 표지에 등장했습니다.
2013년 7월 스티븐 달드리 감독의 '쓰레기'에 합류했다.
2015년에는 제22회 미국영화배우조합상 여우조연상 후보에 올랐다.
2016년에는 '피터팬'으로 제36회 골든 라즈베리 시상식 최악의 여우조연상 후보에 올랐다.